James Whale nasceu em Dudley, Inglaterra, como o sexto de um total de sete filhos de um metalúrgico e de uma enfermeira. Ele não era muito forte para trabalhar na indústria como seus irmãos mais velhos, então arranjou um emprego de sapateiro. James tinha algum talento como compositor e usou essa renda extra para pagar seus estudos na Escola de Artes de Dudley (Dudley School of Arts and Crafts).
Em outubro de 1915, com o início da I Guerra Mundial, James Whale se alistou no exército e esteve no regimento de Worcestershire em julho de 1916. Foi feito prisoneiro de guerra em agosto de 1917, quando continuou a desenhar e escrever, descobrindo seu talento para as produções teatrais.
Depois do armistício ele voltou para Birmingham e se tornou profissional do teatro. Em 1928 teve a oportunidade de dirigir peça do então desconhecido autor R. C. Sherriff, Journey's End, com Laurence Olivier em início de carreira.
A peça foi bem sucedida e eles se mudaram para o teatro de West End (agora com o ator Colin Clive no papel principal). A peça foi exibida em 600 ocasiões. Whale dirigiu a versão para a Broadway e a adaptação para o cinema feita por Hollywood. Clive repetiu seu papel no filme.
Whale teve seu grande momento em Hollywood quando dirigiu o filme Frankenstein (1931) e a sequência, A Noiva de Frankenstein (Bride of Frankenstein, 1935), além de O Homem Invisível (The Invisible Man, 1933), feitos para a Universal Pictures e todos grandes sucessos de bilheteria.
Whale recebeu influência do cinema mudo alemão, particularmente dos filmes de F. W. Murnau e seus movimentos de camera. Os filmes estabeleceram as carreiras americanas de Gloria Stuart, Colin Clive, Elsa Lanchester, Boris Karloff e Claude Rains, atores que ele conhecia da Inglaterra e que graças a isso criara papéis adequados para as respectivas personalidades.
Outros filmes bem sucedidos de Whale foram A Ponte de Waterloo (Waterloo Bridge, 1931), A Casa Sinistra (The Old Dark House, 1932) e Magnólia (Show Boat, 1936), todos produzidos por Carl Laemmle, Jr.. Também realizou O Máscara de Ferro (The Man in the Iron Mask, 1939) para o produtor independente Edward Small.
Pela Universal, Whale dirigiu The Road Back (1937), pensado como uma sequência para
Sem Novidade no Front (All Quiet on the Western Front, 1930). Sob os protestos de Whale, The Road Back foi reeditado e cortado após o lançamento, o que resultou em fracasso de público. Whale então foi relegado aos filmes B da Universal.
Green Hell, um filme comum de aventura na selva com Douglas Fairbanks, Jr., Joan Bennett e Vincent Price, foi seu último filme de longa-metragem lançado. Nos anos de 1940 ele fez uma adaptação para uma peça de William Saroyan e depois Hello-out there!, que não conseguiu lançar. Após essa experiência, nunca mais dirigiu para o cinema.
Ele morou com o produtor David Lewis que divulgou a curta nota de suicídio de Whale em 1987. Whale estava com depressão e se suicidou em sua casa na Califórnia, ao se afogar na piscina, em 29 de maio de 1957, com 67 anos de idade.
Whale é mencionado na novela Father of Frankenstein de Christopher Bram que foi adaptada para o filme Gods and Monsters (1998). Este filme, que venceu o Oscar de melhor roteiro adaptado, teve Ian McKellen interpretando o cineasta. Biografias de Whale foram escritas por Mark Gatiss (James Whale: A Biography ou James Whale: the Would-Be Gentleman) e James Curtis (James Whale: A New World of Gods and Monsters).
No filme Gods and Monsters, Whale é mostrado como abertamente homossexual, além de destacar seu trabalho como pintor amador, sua saúde e estado mental debilitados, além da sua condição emocional. Uma estátua em sua homenagem foi erigida em 2002 na cidade natal de Dudley. A obra reproduz um rolo de filme com o rosto de Frankenstein, sua realização mais famosa.
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